Духосошественская церковь была построена в 1731 году и освящена 2 августа 1735 года.
Храм был построен на средства Евдокии Ивановны Михляевой. Она была вдовой содержателя суконной мануфактуры И.А. Михляева. Эта фамилия известна своей благотворительной деятельностью. С Михляевыми связаны строительства храмов Казани, как Пятницкая и церковь святой Евдокии, так же Богоявленский и Петропавловский соборы. Все эти храмы существуют до сих пор.
История этого храма связана с известным именем Федора Шаляпина. Он пел в церковном хоре и учился в училище, которое находилось в соседнем квартале. Звуковые свойства храма до сих пор сохранили свою неподражаемую акустику.
В отличие от большинства храмов города, Духосошественская церковь ни разу не горела и даже во время восстания Пугачёва. В ней долгое время сохранялось множество ценных икон и утвари. Но, к сожалению, они были потеряны в советское время, так же как и верхние ярусы колокольни.
Сегодня храм Сошествия Святого Духа – это духовный и туристический центр Суконной слободы.
С 2015 года храм возобновил службы, а в его стенах существует Православная гимназия имени святителя Гурия Казанского.