Галерея изобразительного искусства находится в красивом особняке на улице Толстого. Коллекция древнерусского искусства располагается на первом этаже здания.
Коллекция древнерусского искусства представлена в музее редчайшими памятниками живописи, скульптуры и прикладного искусства XIV-XIX веков. В ее основе - экспонаты Археологического музея Императорского Казанского университета.
После 1917 года она пополнялась в основном иконами из закрытых церквей и монастырей.
Высоким художественным уровнем отличаются икона «Богоматерь Одигитрия Смоленская» (начало XVI века) московской школы иконописи и образ Богоматери Знамение (середина XVI века), отличающийся оригинальностью композиции и изысканностью стиля. К числу важных памятников относятся древняя икона «Апостол Павел» (конец XIV века), «Рождество Богородицы» (начало XVI века),
«Богоматерь Казанская» (последняя четверть XVI века), «Святитель Николай Чудотворец» и «Святые князья Борис и Глеб» (XVII век (?), а также большая храмовая икона «Благовещение» (XVIII век) и Плащаница «Положение во гроб» (XVIII век, поступила из собрания А.Ф. Лихачева). Поздняя икона XIX века «Минея годовая с чудотворными образами Богоматери» замечательна тем, что свидетельствует о сохранении древних традиций.
Основную часть древнерусского раздела составляют иконостасные комплексы XVI века из Успенского собора и Троицкой церкви Свияжска, первого христианского города на территории нашего края.
Уникальность этих комплексов заключается в том, что они дошли до настоящего времени без изменений и потому дают возможность в полной мере оценить их ансамблевый характер и одновременно все многообразие представленных стилей и направлений.
В коллекции шедевров русской иконописи необходимо выделить древнюю святыню Свияжска - образ Макария Унженского с житием на 20 клеймах, представляющий редкий памятник агиографической живописи конца XVI века.